Genetic heterogeneity of pelagic eggs and variance in reproductive success of endangered Rio Grande silvery minnow, Hybognathus amarus

Authors: Osborne, Megan J., Benavides, Melissa A., Turner, Thomas F.

Year: 2005 (xxxvii)

Abstract

A sweepstakes-mismatch process, in which reproduction is poorly coordinated with appropriate resources for larval development and recruitment, may result in large variance in reproductive success among individuals and spawning aggregations. This process has been proposed to explain the very low ratio of genetic effective population size (Ne) to adult census size (N) in marine species with high fecundity, pelagic spawning and extensive mortality in the early life stages. The federally endangered Rio Grande silvery minnow, Hybognathus amarus, shares these life history traits and, as such, a sweepstakes-mismatch process has been suggested to account for very low Ne to N ratios observed in this species. We tested two key predictions of the process using

molecular data: (i) that temporally distinct samples of eggs differ in genetic composition; and (ii) that egg samples do not comprise a random subset of the potential adult breeders. Genetic data is presented that supports both of these predictions. Data supports the hypothesis that the interaction of key life-history traits and river fragmentation results in high variance in reproductive success, which has lowered the ratio of Ne to N in the Rio Grande silvery minnow. This study highlights the importance of understanding the interaction of early lifehistory and river fragmentation in devising conservation plans for endangered freshwater species.

Resumen

Heterogeneidad genética de huevos pelágico s y varianza del éxito reproductivo de la especie en peligro de carpa chamizal, Hybognathus amarus Un proceso de encuentro azaroso, en el cual la reproducción está pobremente coordinada con recursos apropiados para desarrollo larvario y reclutamiento, puede dar como resultado una gran varianza en el éxito reproductivo entre individuos y agregaciones para el desove. Este proceso ha sido propuesto para explicar la tasa tan baja del tamaño efectivo genético de la población (Ne) con relación al tamaño del censo en adultos (N) en especies marinas con alta fecundidad, desove pelágico y extensa mortalidad en sus estadios tempranos de vida. La especie federalmente enlistada de carpa chamizal, Hybognathus amarus, comparte esas características en su ciclo de vida y, por lo tanto, se sugiere un proceso de encuentros azarosos que respaldan la baja relación que existe entre el Ne y N observados en esta especie. Utilizando datos molecu lares, se examinaron dos predicciones clave para este proceso: (i) que las muestras de huevos temporalmente distintas difieren en composición genética; y (ii) que las muestras de huevos no contienen un subgrupo al azar de adultos reproductores potenciales. Los datos genéticos aquí presentados apoyan ambas predicciones. Los datos apoyan la hipótesis de que la interacción de características clave del ciclo de vida y la fragmentación del río da como resultado una alta varianza en el éxito reproductivo, lo cual ha hecho disminuir la relación entre Ne y N en la carpa chamizal. Este estudio resalta la importancia de entender la interacción de las primeras etapas del ciclo de vida y la fragmentación del río, al envisionar planes de conservación para especies de agua dulce en peligro. Osborne-Gowey, Jeremiah *1; Jenne, Alan 2; Heppell, Scott 3; Li, Hiram 1; Pereira, Cliff4; Varner, Matt5 (1-Oregon Cooperative Fisheries Research Unit (USGS-BRD), Departme nt of Fisheries and Wildlife, Oregon State University, Corval lis; 2-Nevada Department of Wildlife, Winnemucca; 3-Department of Fisheries and Wildlife, Oregon State University, Corvallis; 4- Department of Statistics, Oregon State University, Corvallis; 5-Winnemucca Field Office, Bureau of Land Management, Winnemucca, Nevada) Responses of a threatened cutthroat trout to exotic brook trout: ecological implications for growth, stress, and behavior ABSTRACT Recent studies suggest that competiti on by introduced brook trout (BT), Salvelinus fontinalis, may have a negative effect on native Lah ontan cutthroat trout (LCT), Oncorhynchus clarkii henshawi. Results from these studies, however, are equivocal and have failed to elucidate any potentially responsible mechanisms. The primary objectives of the present study were: 1) determine if LCT and BT compete for resources in streams where they co-occur; and, if so, 2) determine the mechanisms responsible. A field study examined how LCT and BT interact in a colonization situation typical of many LCT reintroductions, and to provide insight into how LCT, under natural conditions, responds to BT under various habitat conditions. Also, a laboratory study investigated mechanisms responsible for competition by forcing competitive interactions between the two taxa, and quantifying behavioral and physiological responses of LCT under varying habitat and environmental conditions. Results from the field manipulation revealed that BT recolonized a section of stream farther and faster than did LCT, and that ca. 25% of individuals of both taxa stayed in the relocation pool. When in “sympatry,” LCT lost five times as much weight as BT during the three-week trial (-2.5g vs -0.5g, respectively). Additionally, LCT almost always had empty stomachs, whereas BT usually ha d at least some food present. Under laboratory conditions, where densities, species proportions, and water temperatures were manipulated during 9-day trials, LCT typically lost considerable weight, whereas BT typically gained weight (-8% vs +1%, respectively). When temperature remained cool and constant (13°C), BT was clearly the dominant competitor, gaining an average of 5% body weight, whereas LCT lost an average of 6%. As temperatures increased to 23°C, both taxa lost weight, but LCT lost more than twice as much (-5% vs -11%). As the proportion of BT individuals was increased, LCT lost increasingly more weight. These results suggest that BT is the dominant competitor of the two taxa, and that mechanisms responsible for competition may be both physiological and behavioral.

RESUMEN Respuestas de una especie amenazada de truc ha degollada hacia la especie exótica de trucha de arroyo: implicaciones ecológicas en crecimiento, estrés y conducta Estudios recientes sugieren que la competencia causada por la introducción de la trucha de arroyo (TA), Salvelinus fontinalis, puede tener un efecto negativo sobre la especie nativa de trucha degollada de Lahontan (TDL), Oncorhynchus clarkii henshawi . Sin embargo, los resultados de esos estudios no son confiables pues han fallado en elucidar los mecanismo s potencialmente responsables. Los objetivos principales planteados en este estudio fueron: 1) determinar si la TDL y la TA compiten por recursos en las corrientes donde co-ocurren y, si lo hacen; 2) determinar los mecanismos responsables. En un estudio de campo se examinó cómo interactúan la TDL y la TA en un proceso de colonización típica de varias de las reintroducciones de TDL, y proporcionar perspectivas de cómo la TDL, bajo condiciones naturales, responde a la TA en varias condiciones diferentes de hábitat. Por otra parte, en un estudio de laboratorio, se investigaron los mecanismos responsables para la competencia, al forzar interacciones competitivas entre los dos taxa, cuantificando las respuestas conductuales y fisiológicas de la TDL variando las condiciones medioambientales y de hábitat. Los resultados de la manipulación en campo mostraron que la TA recolonizó una sección más extensa de la corriente y a un ritmo más rápido que la TDL, y que cerca del 25% de los organismos de ambos taxa permanecieron en la poza de reubicación. En “simpatría,” la TDL perdió cinco veces más pe so que la TA durante las tres semanas de pruebas (- 2.5g vs -0.5g, respectivamente). Además de eso, la TDL ca si siempre tuvo los estómagos vacíos, mientras los de la TA usualmente tenían algo de comida. Bajo condiciones de laboratorio, donde las densidades, la proporción de especies, y las temperaturas del agua fueron manipuladas en las pruebas durante 9 días, la TDL generalmente perdió un peso considerable mientras la TA ganó peso (-8% vs +1%, respectivamen te). Cuando la temperatura permaneció fría y constante (13°C), la TA fue el competidor dominante, ganando un promedio de 5% de peso corporal, mientras que la TDL perdió un promedio de 6%. Cuando se incrementaron las temperaturas a 23°C, ambos taxa perdieron peso, pero la TDL perdió más del doble (-5% vs -11%). Cuando se incrementó la proporción de organismos de TA, la TDL perdió cada vez más peso de manera progresiva. Esos resultados sugieren que la TA es el competidor dominante de los dos taxa, y que los mecanismos responsables para la competencia pueden ser tanto fisiológicos como conductuales.