Drought in an evolutionary context: Molecular variability in flannelmouth sucker, Catostomus latipinnis, in the Colorado River basin

Authors: Douglas, Marlis R.*1, Brunner, Patrick C.2, Douglas, Michael E.1

Year: 2003 (xxxv)

Abstract

Fishes can often rebound numerically and distributionally from short-term (i.e., seasonal) drought, yet their capacity to recover from decades of drought is less apparent. Circa 7,500 y. BP, an exceedingly warm and dry period swept the intermontane west of North America, concomitant with an abrupt extinction of 35+ North American mammal species. Were larger fishes in mainstem rivers of the Colorado River basin also impacted by this drought? The basin now encompasses seven states and drains 600,000 km 2. Its endemic mainstem fish community is ancient (i.e., Miocene) but depauperate (two families, five genera, eight species). Four are listed as federally endangered, two are “candidates” for such listing, and two are of unknown status. We evaluated one widely distributed candidate species, flannelmouth sucker, Catostomus latipinnis, for basin-wide genetic and geographic structure at three fast-evolving mitochondrial (mt)DNA genes [ND2 (5 89 bp); ATPase8 (165 bp); ATPase6 (484 bp)]. We hypothesized that a concomitant signature would be present in the mtDNA of this species if indeed it had been seriously bottlenecked by post-Pleisto cene drought. Approximat ely 352 individuals were sequenced from 24 populations (4-40 individuals/population; m = 14.7). Only 49 unique haplotypes were found, 53% of which represented single individuals. Haplotype diversity was high (0.905 ± 0.007) whereas nucleotide diversity was low (0.002 ± 0.000) . A significant and positive geographic cline (P < 0.001) in nucleotide diversity was observed as sa mpling locations progressed upstream from southwest to northeast. These results divided the Colorado River basin into three reaches: lower (six populations and 83 individuals from Virgin River and lower Grand Canyon); upper (seven populations and 83 individuals from Yampa and upper Green rivers); and middle (11 populations and 186 individuals from mid-Grand Canyon through lower Green and upper Colorado rivers). Analysis of molecular variance (AMOVA) revealed 81.5% of genetic variation was within populations, 16% among-populationswithin-reaches, and 2.5% among r eaches. Only the last was significant, thus demonstrating reaches differed from one another. Haplotype distribution suggested populations in the upper Colorado River are expanding. The lack of genetic varia tion and recent coales cence of lineages in C. latipinnis are unusual given its fossil history, our broad geographic sampling, the rapid rate of mtDNA evolution, and the number (and evolutionary rate) of the genes examined. The most parsimonious explanation for these data is a rapid expansion following a recent period of low effective population size at end-of- Pleistocene. We suggest the intense drought at end-of-Pleistocene severely impacted not only large mammals but also larger fishes in western North American rivers. These perspectives have important implications for management of endangered and threatened species in this region, particularly those defined from a molecular standpoint as management units.

Resumen

Las sequías en un contexto evolutivo: Vari abilidad molecular en el matalote boca de franela, Catostomus latipinnis, en la cuenca del Río Colorado Las poblaciones de peces pueden reestablecerse tanto en número como en distribución de las sequías de corta duración (estacional), aunque su capacidad para recuperarse de décadas de sequía es menos aparente. Hace unos 7,500 años, un período extremadamente caluroso y seco arrasó el oeste montañoso de Norteamérica, acompañado de la extinción de má s de 35 especies de mamíferos. ¿Impactó esta sequía también los peces más grandes de los ríos principales de la cuenca del Río Colorado? La cuenca abarca ahora siete estados y drena 600,000 km 2. La comunidad endémica de peces en las corrientes principales es antigua (desde el Mioceno), pero debilitada (dos familias, cinco géneros, ocho especies). Cuatro de ellas se encuentran en la lista federa l de especies en peligro, dos son candidatas para enlistarse, y el status de las otras dos se desconoce. Se analizó una especie candidata, ampliamente distribuída, el matalote boca de franela, Catostomus latipinnis, para su estructura geográfica y genética en tres genes mitocondriales (ADNmt) de rápida evolución [ND2 (589 bp); ATPasa8 (165 bp); ATPasa6 (484 bp)], a lo ancho de la cuenca. Se partió de la hipótesis de que habría una huella conjunta en el ADNmt de esta especie si de verdad ha sido seriamente reducida por el efecto “cuello de botella”, por la sequía del post-Pleistoceno. Aproximadamente 352 individuos de 24 poblaciones fueron secuenciados (4–40 individuos por población; m = 14.7). Sólo se encontraron 49 haplotipos únicos,

53% de los cuales representaron organismos individual es. La diversidad de haplotipos fue alta (0.905 ± 0.007), mientras que la diversidad de nucleótidos fue baja (0.002 ± 0.000). Se observó una pendiente geográfica positiva y significativa (P < 0.001) en la diversidad de nucleótidos conforme el muestreo de localidades progresó hacia río arriba del suroeste al noreste. Estos resultados permitieron dividir a la cuenca del Colorado en tres porciones: inferior (seis poblaciones y 83 individuos del Río Virgin y de la parte baja del Gran Cañón); superior (siete poblaciones y 83 individuos del Río Yampa y la parte alta del Río Green); y media (11 poblaciones y 186 individuos de la parte media del Gran Cañón hacia la parte baja del Río Green y la parte alta del Río Co lorado). El análisis de varianza molecular (AMOVA) mostró que el 81.5% de la variación genética era dentro de las poblaciones, el 16% entre poblaciones dentro de las porciones, y el 2.5% entre porciones. Sóla la última fue significativa, demostrando con ello que las porciones son diferentes. La distribución de haplotipos sugirió que las poblaciones en la parte alta del Río Colorado se están expandiendo. La carencia de variación genética y la reciente fusión de linajes en C. latipinnis son inusuales dada su historia fósil, el amplio muestreo geográfico, la rápida tasa de evolución del ADNmt, y el número (y tasa evolutiva) de genes examinados. La explicación más parsimoniosa para estos datos, es una rápida expansión seguida a un periodo reciente de un tamaño bajo efectivo de la población, al final del Pleistoceno. Se sugiere entonces, que la intensa sequía al final del Pleistoceno afectó severame nte no sólo a los grandes mamíferos, sino también a grandes peces en los ríos del oeste de Norteamérica. Esa perspectiva tiene importantes implicacione s para el manejo de especies amenazadas y en peligro en la región, particularmente aquellas definidas desde un punto de vista molecular como unidades de manejo. Dowling, Thomas E. *; Marsh, Paul C.; Kelsen , Anne T.; Tibbets, C.