Novel ecology, morphology, and rapid evolution within adaptive radiations of Cyprinodon pupfishes on San Salvador Island, Bahamas and Laguna Chichancanab, Mexico and direct field measurement of multiple fitness peaks on the pupfish adaptive landscape

Authors: Christopher Martin

Year: 2012 (xliv)

Abstract

Cyprinodon pupfishes display a remarkable pattern of adaptation across their wide range from Massachusetts to Venezuela to the inland deserts of California. Nearly all known species are opportunistic generalist foragers, feeding predominantly on benthic algae, and are found in allopatry relative to other Cyprinodon species, except in two places: San Salvador Island and Laguna Chichancanab. Three species coexist in the salt lakes of San Salvador Island, Bahamas. This 10,000-year-old radiation contains a specialized scale-eating pupfish, C. sp. ‘bulldog’, and a hard-shelled prey specialist, C. sp. ‘durophage’. The latter species has evolved a novel trait: an anterior extension of the dorsal process of the maxilla which may help stabilize its jaws for prey-crushing. A second 8,000-year-old radiation of pupfishes coexists in Laguna Chichancanab, Mexico and contains the only known piscivore, C. maya and zooplanktivore, C. simus, pupfishes. I found that these two adaptive radiations are diverging in jaw morphology up to 50 and 130 times faster than background rates of evolution in other pupfish species using phylogenetic comparative methods. Thus, novel diets are driving rapid evolution in pupfishes, but why are adaptive radiations of pupfishes so rare across many similar isolated habitats? To address this question, I raised over 2,000 hybrids of the three San Salvador species in the lab, transported them to San Salvador Island, and measured their survival and growth in field enclosures. I experimentally confirmed multiple fitness peaks driven by increased competition in the wild. Hybrid phenotypes corresponding to the generalist C. sp. ‘normal’ sat atop an isolated fitness peak separated by a valley from a higher fitness peak corresponding to C. sp. ‘durophage’. This suggests that most Cyprinodon species might be prevented from morphological diversification due to stabilizing selection which could explain the rarity of Cyprinodon adaptive radiations. Las especies de Cyprinodon presentan un notable patrón adaptativo a lo largo de su rango de distribución, Massachusetts a Venezuela incluyendo los desiertos de Estados Unidos y México. Casi todas las especies conocidas son forrajeras generalistas oportunistas, que se alimentan principalmente de algas bentónicas, y se encuentran en relativa alopatría con otras especies de Cyprinodon, excepto en dos lugares: La Isla San Salvador y la Laguna Chichancanab. Tres especies coexisten en los lagos salados de La Isla San Salvador, Bahamas. Esta radiación de alrededor de 10,000 años de antigüedad contiene una especie lepidofaga, C. sp. ‘bulldog’, y un depredador de conchas duras, C. sp. ‘durofago’. Esta ultima especie ha desarrollado un nuevo caracter: una extensión anterior del proceso dorsal de la maxila lo cual le permite estabilizar su mandibula para triturar sus presas. Una segunda radiación de especies cercana a los 8,000 años coexiste en la Laguna Chichancanab, México y contiene la única especie piscívora conocida de cachorritos, C. maya, y la zooplanctívora C. simus. Mediante el uso de métodos filogenéticos comparativos encontré que estas dos radiaciones adaptativas divergen en la morfología de la mandíbula de 50 a 130 veces más rápido que otras tasas de referencia de evolución en otras especies de cachorritos. Por lo tanto, estas nuevas dietas ocasionan una rápida evolución en los cachorritos, entonces porque son tan raras las radiaciones adaptativas en estos peces? Para responder a esta pregunta, produje mas de 2000 híbridos de las tres especies de San Salvador en el laboratorio y medí su tasa de sobrevivencia y crecimiento en encierros en La Isla San Salvador. Experimentalmente confirme múltiples picos de eficacia (fitness) ocasionados por el incremento de la competencia en el medio silvestre. Los fenotipos híbridos correspondientes a la especie generalista normal C. sp. ‘normal’ se ubicaron en un pico aislado de eficacia separado por un valle del pico mayor que corresponde a la especie C. sp. ‘durofaga’. Consecuentemente, casi todas las especies generalistas de Cyprinodon pueden ver limitada su diversificación morfológica debido a la selección estabilizadora lo que puede ayudar a explicar porque son tan poco comunes las radiaciones adaptativas en Cyprinodon.

Resumen

Las especies de Cyprinodon presentan un notable patrón adaptativo a lo largo de su rango de distribución, Massachusetts a Venezuela incluyendo los desiertos de Estados Unidos y México. Casi todas las especies conocidas son forrajeras generalistas oportunistas, que se alimentan principalmente de algas bentónicas, y se encuentran en relativa alopatría con otras especies de Cyprinodon, excepto en dos lugares: La Isla San Salvador y la Laguna Chichancanab. Tres especies coexisten en los lagos salados de La Isla San Salvador, Bahamas. Esta radiación de alrededor de 10,000 años de antigüedad contiene una especie lepidofaga, C. sp. ‘bulldog’, y un depredador de conchas duras, C. sp. ‘durofago’. Esta ultima especie ha desarrollado un nuevo caracter: una extensión anterior del proceso dorsal de la maxila lo cual le permite estabilizar su mandibula para triturar sus presas. Una segunda radiación de especies cercana a los 8,000 años coexiste en la Laguna Chichancanab, México y contiene la única especie piscívora conocida de cachorritos, C. maya, y la zooplanctívora C. simus. Mediante el uso de métodos filogenéticos comparativos encontré que estas dos radiaciones adaptativas divergen en la morfología de la mandíbula de 50 a 130 veces más rápido que otras tasas de referencia de evolución en otras especies de cachorritos. Por lo tanto, estas nuevas dietas ocasionan una rápida evolución en los cachorritos, entonces porque son tan raras las radiaciones adaptativas en estos peces? Para responder a esta pregunta, produje mas de 2000 híbridos de las tres especies de San Salvador en el laboratorio y medí su tasa de sobrevivencia y crecimiento en encierros en La Isla San Salvador. Experimentalmente confirme múltiples picos de eficacia (fitness) ocasionados por el incremento de la competencia en el medio silvestre. Los fenotipos híbridos correspondientes a la especie generalista normal C. sp. ‘normal’ se ubicaron en un pico aislado de eficacia separado por un valle del pico mayor que corresponde a la especie C. sp. ‘durofaga’. Consecuentemente, casi todas las especies generalistas de Cyprinodon pueden ver limitada su diversificación morfológica debido a la selección estabilizadora lo que puede ayudar a explicar porque son tan poco comunes las radiaciones adaptativas en Cyprinodon.